Sebuah kisah jalanan petualangan aksi modern di mana seorang gadis berusia 17 tahun bernama Suzume membantu seorang pemuda misterius menutup pintu dari sisi lain yang melepaskan bencana ke seluruh Jepang . Suzume, seorang gadis berusia 17 tahun yang tinggal di kota yang tenang di Kyushu, bertemu dengan seorang pemuda dalam perjalanan "mencari pintu ." Suzume mengikutinya ke sebuah bangunan bobrok di pegunungan dan menemukan sebuah pintu yang berdiri sendiri dan tidak terganggu. Suzume merasa ditarik oleh kekuatan tak kasat mata dan menjangkau pintu itu . Segera, pintu-pintu di seluruh Jepang mulai terbuka satu demi satu . Pintu-pintu yang terbuka harus ditutup untuk menutup bencana yang ada di seberang sana . Tempat-tempat yang dia datangi memiliki sepanjang hari tampak menyatu . Dipanggil oleh pintu misterius, "perjalanan menutup pintu" Suzume dimulai . —Geek Impulse Suzume Iwato yang berusia tujuh belas tahun, seorang anak yatim piatu yang bersekolah di SMA, tinggal bersama bibinya di sebuah kota yang tenang di Kyushu. Dihantui oleh mimpi berulang kali mengembara melalui Netscape yang hancur di malam hari, dia sering membayangkan bertemu dengan sosok bayangan yang dia yakini sebagai mendiangnya. Suatu pagi dalam perjalanan ke sekolah, Suzume bertemu dengan seorang pria muda yang sedang mencari tempat-tempat terbengkalai yang memiliki pintu. .

Penasaran, dia menceritakan kepadanya tentang resor Olsen tua yang ditinggalkan di dekatnya dan memutuskan untuk mengikutinya ke sana . Di resor, Suzume menemukan sebuah pintu berdiri bebas yangterbuka ke lapangan yang diterangi bintang, dia tidak bisa masuk . Saat dia menyelidiki, dia secara tidak sengaja menjatuhkan patung kucing kecil, yang kemudian hidup kembali dan melarikan diri . Terkejut, Suzume bergegas ke sekolah, tetapi kemudian pada hari itu, dia melihat kepulan asap aneh yang membubung dari resor hanya terlihat olehnya . Kembali ke lokasi, dia menemukan pria itu berjuang untuk menutup pintu misterius ketika asap keluar dari sana . Suzume membantunya, dan dia mengunci pintu menggunakan kunci kuno . Asapnya menghilang, tetapi tidak sebelum menyebabkan area . Pria itu, Souta Munakata, terluka, jadi Suzume membawanya ke rumahnya . Dia menjelaskan bahwa dia adalah seorang "Closer", yang bertugas menyegel pintu supernatural di seluruh Jepang untuk mencegah pelepasan "cacing" destruktif yang menyebabkan gempa bumi . dari sebelumnya muncul dan mengubah Souta menjadi kursi kecil, animasi, berkaki tiga . Dalam bentuk barunya, Souta mengejar kucing itu—yang sekarang diidentifikasi sebagai "Daijin"-ke kapal feri menuju ke Ehime . Suzume mengikuti, mengetahui bahwa Daijin adalah " door melepaskan cacing . Di Ehime, Suzume dan Souta melacak Daijin menggunakan postingan media sosial tentang kucing nakal .

Dengan bantuan seorang gadis setempat, Chika Amabe, mereka menemukan pintu lain di sekolah yang ditinggalkan dan menutupnya sebelum cacing itu kabur lebih jauh . bersama Chika, pasangan itu menumpang ke Kobe bersama pemilik bar, Rumi Ninomiya, yang meminta Suzume untuk mengasuh putri kembarnya . Malam itu, Daijin membawa Suzume dan Souta ke taman hiburan yang ditinggalkan, di mana mereka menutup pintu lain sebagai cacing Kincir ria . Souta menjelaskan bahwa pintu mengarah ke Ever-After, sebuah alam di mana jiwa melakukan perjalanan setelah kematian, tetapi waktunya sebagai kursi menyebabkan dia semakin lemah . Di Tokyo, Suzume belajar lebih banyak tentang cacing dan batu kunci . Souta menjaga pintu selama beberapa generasi . Meskipun Daijin telah menjadi batu kunci barat, lokasi batu kunci timur tidak diketahui . Taruhannya meningkat ketika cacing mulai muncul lagi, mengancam gempa bumi dahsyat . Daijin, tidak mau melanjutkan perannya,mentransfer kekuatan batu kuncinya ke Souta . Meskipun dia enggan, Suzume menggunakan Souta dalam bentuk batu kuncinya untuk menyegel cacing . Terbangun di dekat gerbang Tokyo, Suzume melihat Souta terjebak di Ever-After tetapi tidak dapat menghubunginya . Marah, dia menegur Daijin dia . Bertekad untuk menyelamatkan Souta, Suzume mengunjungi kakeknya, Hitsujiro, yang menjelaskan bahwa hubungan Suzume dengan Ever-After berasal dari pertemuan dengan salah satu pintunya di masa lalunya .

Untuk menyelamatkan Souta, dia harus menemukan pintunya terlebih dahulu kampung halamannya, yang hancur akibat gempa bumi dan tsunami tahun 2011 yang merenggut nyawa ibunya . Bergabung dengan teman Souta, Tomoya Serizawa, dan bibinya Tamaki, Suzume melakukan perjalanan ke Tohoku . Sepanjang jalan, Tamaki-sempat dirasuki oleh pihak timur Sadaijin-menemani mereka . Di reruntuhan kampung halamannya, Suzume menemukan pintu menuju Alam Abadi . Masuk bersama Daijin dan Sadaijin, dia mengalihkan perhatian cacing itu cukup lama untuk membangunkan Souta, yang mendapatkan kembali wujud manusianya . Menyadari bahaya yang ditimbulkan olehnya kembali menjadi batu kunci barat, dan dengan bantuan Sadaijin, mereka menyegel kembali cacing tersebut . Di Ever-After, Suzume bertemu dengan dirinya yang lebih muda, yang salah mengira dia sebagai mendiang ibunya . Suzume memberikan dirinya yang masih muda hadiah kursi berkaki tiga kembali ke masa lalu, memastikan kelangsungan hidupnya dan akhirnya dirawat oleh Tamaki . Suzume dan Souta kembali ke masa sekarang, di mana dia berangkat ke Tokyo dan dia kembali ke Kyushu bersama bibinya . Sepanjang jalan, Suzume merenungkan persahabatan dan pelajaran dari perjalanannya kemudian, Suzume, dalam perjalanan ke sekolah, tiba-tiba bertemu kembali dengan Souta di tempat mereka pertama kali bertemu, menutup rangkaian petualangan luar biasa mereka .