Sheriff Dan Tashtego dan tim pemburu tanaman merambat meminta bantuan petugas Davis Tubbs untuk membantu menghentikan pesta makan monster itu . Terletak di antara film pertama dan kedua, Sersan Davis Tubbs membentuk satuan tugas untuk menghancurkan Creeper untuk selamanya sambil semakin dekat untuk mempelajari rahasia asal muasalnya yang gelap, saat monster itu meneror komunitas pertanian setempat .—Kylehanna-11944 Film dibuka dengan shuriken (bintang pelempar) yang terbang di udara dan menabrak tiang kayu saat seorang pria berlari menyelamatkan nyawanya . Ketika pria tersebut mencapai jalan, Creeper (Jonathan Breck) tiba-tiba jatuh dari langit dan terbang bersamanya truknya . Ketika dia keluar untuk menyelidiki dia melihat ke udara dan melihat potongan tangan jatuh dari langit . Dua puluh tiga tahun kemudian . Tak lama setelah peristiwa film 'Jeepers Creepers' yang pertama, polisi menemukan Creeper' Truk tersebut telah dilengkapi dengan beberapa jebakan, termasuk paku yang muncul dari bak truk, dan tombak yang keluar dari pipa belakang . Ketika Sheriff Dan Tashtego (Stan Shaw) tiba, Sersan Davis Tubbs (Brandon Smith Tashtego memberitahunya bahwa Creeper telah ada selama ribuan tahun dan harus dihentikan . Mereka kemudian bergegas mengambil truk Creeper kembali setelah mengetahui truk itu menuju ke tempat penyitaan .

Sebagai pengemudi truk derek Frank (Michael Papajohn) dan Giraud) mengangkut kendaraan, Creeper mendarat di truk derek dan memutuskan kabel . Mereka kemudian menyaksikan truk itu melaju dengan sendirinya, sementara Creeper berdiri di atasnya . Saat truk berbalik, Creeper mendarat di sementara Lang berdiri membeku ketakutan . Keesokan harinya, seorang wanita tua bernama Gaylen Brandon (Meg Foster) melihat penampakan putranya Kenny, yang dibunuh oleh Creeper dua puluh tiga tahun sebelumnya . Dia memperingatkannya bahwa Creeper akan segera kembali properti tersebut dan akan membunuh siapa saja yang masih di sana, termasuk dia dan cucunya, Addison (Gabrielle Haugh), ketika hal itu terjadi . Sementara itu, Tashtego memberi tahu Tubbs bahwa dia telah membentuk tim kecil untuk memburu Creeper dan membunuhnya, sekelompok remaja menemukan truk Creeper di lapangan . Setelah menemukan mayatnya, mereka berangkat dengan sepeda motor trail, tetapi salah satu dari mereka, Kirk (Ryan Moore), tertembak di kaki dengan tombak . Saat dua lainnya keduanya dengan tombak lain . Anak laki-laki terakhir diculik oleh Creeper ketika dia mencoba melarikan diri karena kencing di truk Creeper . Kemudian, Addison pergi ke kota untuk membeli jerami untuk kudanya . Ketika dia tidak mampu membayarnya, dia keduanya berkendara ke rumah perkebunan untuk mengirimkan lebih banyak jerami .

Di sana mereka menemukan pemilik dan beberapa pria lainnya bersembunyi di bawah mobil, tetapi sebelum mereka bisa mendapatkan bantuan, Creeper datang dan menculik Addison, membuat Buddy trauma . Sementara itu, Gaylen menemukan karungberisi potongan tangan Creeper yang terkubur di halaman depan rumahnya, dan ketika dia menyentuhnya dia masuk ke dalam keadaan terhipnotis . Ketika Tashtego dan Tubbs tiba bersama tim, dia mengungkapkan bahwa tangan itu berisi rahasia tentang asal usul Creeper, dan Tashtego untuk mengungkap cara membunuhnya . Addison terbangun di truk Creeper bersama Kirk, dan bersama-sama mereka mencoba mencari jalan keluar, namun, ketika Kirk meraih pegangan pintu, sebuah batang logam keluar dari sela-sela Tashtego dan Tubbs menemukan lokasi Creeper, dan mereka berangkat untuk menemukannya, bersama dengan Michael (yang memiliki senapan mesin terpasang di truknya) . Mereka menemukan Creeper sedang mengemudi di jalan raya dengan truknya, tetapi ketika mereka menembak ke arah Michael terbunuh . Sebuah bahan peledak kecil kemudian dikeluarkan dari bagian bawah truk Creeper, dan ketika meledak, mobil Tashtego dan Tubbs' mendarat di lapangan . Tubbs keluar dan mencoba menembak Creeper, tetapi semua miliknya Tubbs, Tashtego berseru dan Creeper malah mengejarnya .

Ketika Creeper melompat ke udara, Tashtego menembaknya beberapa kali dengan senapan mesin, tetapi pelurunya tidak berpengaruh dan dia dijatuhkan ke tanah dan dipukul di kepala dengan Creeper berdiri, dia melepaskan kapaknya dari kepala Tashtego dan berjalan pergi, sementara Tubbs mengawasi dari jauh . Malam itu, Creeper menemukan bahwa Addison masih hidup, tetapi sebelum dia dapat membunuhnya, dia menyebabkan batang logam itu ditembakkan. dengan cepat melarikan diri dan berlari melewati ladang, dan dia mencoba melemparkan tombak ke arahnya, yang hampir tidak mengenai kepalanya . Dia kemudian ditabrak truk dan Addison melarikan diri . Ketika sopir truk keluar untuk melihat apa yang terjadi, dia terbunuh bersembunyi di ladang tetapi dia ditemukan oleh Gaylen dan Buddy dan ketiganya pergi bersama . Creeper kemudian kembali ke rumah Gaylen di mana dia menemukan tanda yang bertuliskan, 'Kami tahu siapa dirimu', bersama dengan tangannya yang terputus . The Addison mengucapkan selamat tinggal kepada Buddy saat dia berangkat untuk pertandingan bola basket sekolah menengah . . . di bus sekolah yang sama yang kemudian diserang oleh Creeper di film 'Jeepers Creepers' kedua . 23 tahun kemudian . Trish Jenner (Gina Phillips) (the terlihat mengetik surat di komputer yang menyerukan orang-orang untuk melawan Creeper ketika ia kembali, dan bersumpah untuk membalas dendam pada Creeper atas kematian kakaknya, Darry .